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Aug 16, 2023

La pangenomica del fungo Amanita phalloides e dell'Agaricales rivela l'evoluzione dinamica dei geni delle tossine in un intervallo invasivo

The ISME Journal volume 17, pagine 1236–1246 (2023)Cita questo articolo 1709 Accessi 1 Citazioni 46 Dettagli metriche altmetriche Il fungo velenoso europeo Amanita phalloides (il "cappello mortale") è

The ISME Journal volume 17, pagine 1236–1246 (2023)Citare questo articolo

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Il velenoso fungo europeo Amanita phalloides (il “cappello della morte”) sta invadendo la California. Non è noto se i metaboliti secondari tossici dei cappucci mortali si stiano evolvendo mentre invade. Abbiamo sviluppato una pipeline bioinformatica per identificare i geni MSDIN alla base della tossicità e analizzato 88 genomi death cap da una popolazione invasiva californiana e dalla gamma europea, scoprendo una diversità precedentemente insospettata di MSDIN composta da elementi sia centrali che accessori. Ogni individuo con limite di morte possiede una suite unica di MSDIN e i geni delle tossine sono significativamente differenziati tra i campioni californiani ed europei. I geni MSDIN sono mantenuti da una forte selezione naturale e la profilazione chimica conferma che i geni MSDIN sono espressi e danno luogo a fenotipi distinti; la nostra profilazione chimica ha anche identificato un nuovo peptide MSDIN. I geni delle tossine sono fisicamente raggruppati all’interno dei genomi. Contestualizziamo le nostre scoperte indagando la presenza di MSDIN nei genomi di tutto l'ordine Agaricales, rivelando che la diversità di MSDIN ha avuto origine in espansioni di famiglie di geni indipendenti tra i generi. Segnaliamo anche la scoperta di un MSDIN in un'Amanita al di fuori del clade delle "Amanita letali". Infine, l'identificazione di un gene MSDIN e del gene di elaborazione associato (POPB) nella Clavaria fumosa suggerisce che l'origine degli MSDIN è più antica di quanto precedentemente sospettato. L’evoluzione dinamica degli MSDIN sottolinea il loro potenziale di mediare le interazioni ecologiche, implicando gli MSDIN nell’invasione in corso. I nostri dati cambiano la comprensione della storia evolutiva dei funghi velenosi, sottolineando sorprendenti parallelismi con le tossine animali evolute in modo convergente. La nostra pipeline fornisce una tabella di marcia per esplorare i metaboliti secondari in altri basidiomiceti e consentirà la prospezione di farmaci.

Un’enorme letteratura scientifica caratterizza i meccanismi ecologici ed evolutivi che consentono il successo degli organismi introdotti in nuovi ambienti [1, 2]. La ricerca è stata utilizzata per guidare la mitigazione del danno ecologico ed economico derivante dalle invasioni biologiche [3]. Tuttavia, la biologia delle invasioni si è concentrata principalmente sulle specie vegetali [4] e animali [5]. Gladieux et al. [6] ipotizzano che le invasioni fungine possano essere più comuni delle invasioni di piante o animali, suggerendo la natura poco appariscente della ricerca sui funghi ostacolati. Nel frattempo, i funghi invasivi hanno devastato le foreste [7], portato diversi anfibi e pipistrelli quasi all’estinzione [8, 9] e causato malattie umane [10]. Ma si sa relativamente poco sui tratti che consentono il successo dei funghi invasivi non patogeni (mutualistici e decompositori) in nuovi ambienti.

I metaboliti secondari dei funghi (SM), distinti dai metaboliti primari, sembrano mediare le interazioni ecologiche [11]. Gli SM sono comuni in molti funghi e modellano le nicchie delle specie mediando la competizione [12,13,14], influenzando la gamma degli ospiti [15, 16] e proteggendo dai fattori di stress ambientale [17,18,19]. Fino a poco tempo fa si pensava che i profili SM definissero le specie, con variazioni relativamente piccole o nessuna all’interno di una specie, ma nuovi dati suggeriscono che gli adattamenti locali potrebbero manifestarsi in modelli specifici della popolazione di diversità SM intraspecifica [20]. Gli SM specifici della popolazione influenzano le aree geografiche delle specie e informano le inferenze macroevolutive [20]. La maggior parte delle ricerche sugli SM fungini prendono di mira gli ascomiceti. Sebbene i funghi siano noti per la loro chimica, in particolare per la loro capacità di causare allucinazioni e avvelenamenti, le complesse storie di vita, la genetica e le sfide tecniche legate alla manipolazione dei basidiomiceti hanno precluso lo sviluppo di strumenti per catalogare la diversità dei funghi SM e descrizioni limitate della loro storia evolutiva.

Il “cappello della morte” Amanita phalloides (Vaill. ex Fr.) Link è un famigerato basidiomicete ectomicorrizico velenoso originario dell’Europa e introdotto altrove, incluso il Nord America e in particolare la California [21, 22]. I funghi ectomicorrizici possono spostare le dinamiche competitive tra le specie vegetali [23], alterare la struttura della comunità del suolo [24], facilitare l’omeostasi dei metalli [25] e influenzare il ciclo dei nutrienti [26]. Le potenziali conseguenze ecologiche dell'espansione del raggio d'azione del Death Cap in California rimangono sconosciute, ma la sua abbondanza [27] e gli avvelenamenti spesso fatali associati al suo fungo [28] portano molti autori a identificarlo come invasivo [29]. I fattori che contribuiscono alla diffusione e al successo dei funghi ectomicorrizici non nativi sono stati identificati sulla base di modelli di successione primaria [30], ma non è ancora stato indagato se anche le interazioni competitive o difensive con la biodiversità nativa facilitino la diffusione. Le interazioni interspecifiche sono spesso mediate dagli SM; nelle piante, gli SM possono avere effetti particolarmente pronunciati nell'area invasiva di una specie, offrendo “nuove armi” quando competono con organismi nativi “ingenui” [31, 32]. Non è noto se le diverse popolazioni di A. phalloides utilizzino o sfruttino le armi.